En 1988, la Caisse d'Epargne propose par convention à la ville de Saint-Flour de se charger de l'exploitation du musée. La municipalité recrute alors du personnel, crée les activités pédagogiques et propose des visites guidées. Depuis 20 ans, ce partenariat ne s'est pas démenti et devrait encore se renforcer dans les années à venir, d'autant que le Pays de Saint-Flour est désormais labellisé Pays d'Art et d'Histoire.

La ville de Saint-Flour a également en charge le Musée de la Haute-Auvergne, installé dans l'ancien palais épiscopal, à deux pas du Musée Alfred-Douët. Consacré à l'art et à la vie populaire, il conserve l'une des plus belles collections de mobilier domestique en France, mais également des œuvres d'art religieux parmi lesquelles la statue de saint Pierre de Bredons.

Mais d'autres partenaires viennent également régulièrement soutenir des actions ou des projets ponctuels de l'établissement, comme le Ministère de la Culture et de la Communication (DRAC Auvergne), le Conseil régional d'Auvergne ou le Conseil général du Cantal.

Les partenaires ne sont pas seulement financiers et c'est ainsi que des associations, des chercheurs, des professionnels de la culture et du patrimoine, des restaurateurs et des amateurs d'art, participent à la vie du musée.